Дом, в котором расположен музей, является самой старой европейской постройкой на Южном берегу Крыма, сооружен в течение 1808−1811 гг. герцогом Арманом Дю Плесси де Ришелье. На исходе лета 1820 года в этом доме жил молодой А. C. Пушкин, прибывший в Гурзуф вместе с семьей генерала Н.Н. Раевского, героя Отечественной войны 1812 года. В Крыму поэт испытал блаженные минуты вдохновенья, Крым стал для него местом духовного возрождения. По одной из версий, пушкинское Лукоморье находится на берегу Гурзуфского залива, поэтому в одном из залов музея представлены герои Пушкинских сказок.

Центральная экспозиция музея расположена в шести залах и рассказывает о крымском периоде жизни поэта. Представлены прижизненные издания А.С. Пушкина, предметы быта пушкинской эпохи и крымского быта начала XIX века. В июне 2007 года создан мемориальный кабинет выдающегося ученого-пушкиниста Б.В. Томашевского, являющегося инициатором создания музея.